据史料记载,清初顺治年间,扎赉特旗第四代王爷色楞,把王府从泰来县(今黑龙江省泰来县,放荒前归扎赉特管辖)的白特西庙附近搬迁到音德尔,并在此居住多年。解放后,经史志人员考察,在音德尔并没有找到王府的建筑遗迹;但音德尔的确又存在过王府,这说明音德尔当时建筑稀少,旗民多数过着逐水草而居的游牧生活。
“九一八”事变后,伪满洲国成立,撤消了旧的衙门制,设在巴彦哈剌(今扎赉特旗巴达尔胡镇管辖内)的札萨克衙门被改组成为旗公署。1936年秋季,旗公署迁移到音德尔。至此,音德尔开始正式成为扎赉特旗的公署所在地,并正式命名该地为音德尔。伪满洲国时期,音德尔没有镇设机构,行政上归属于第三努图克管辖。在日寇的统治下,这里只有一个酒坊、一个油坊、六七个商业小铺、一所学校、200多户人家,街面十分萧条,民不聊生。
1947年5月1日,内蒙古自治政府在乌兰浩特成立;同年秋季,音德尔镇政府建立,音德尔镇建制正式形成。建国后,特别是改革开放以来,音德尔的城镇建设得到长足发展。从1994年起,本着“规划高起点,建设高标准,管理高水平”的要求,音德尔镇实施了街道改造、城镇供水、城镇排污、安居工程、景点建设等五大工程,形成了七纵八横的一路一灯、一街一景的城市道路网络,初步建成了以“一园一河八景”为主要标志的园林式城镇。