智化寺始建于明英宗正统九年(1444),原为宦官王振的家庙,明英宗赐名“报恩智化禅寺”。
“土木之变”后,王振被抄家灭族,但寺因敕建得以保留。
英宗复位后,于天顺元年(1457)为王振在寺内建精忠祠,并塑像祭祀,康熙年间又加以重修。
乾隆七年(1742),王振塑像被诏令毁去,并将为其歌功颂德的碑文磨去,寺由盛而衰,至光绪年间,寺内建筑已破败不堪。
1900年八国联军侵入北京后,又毁坏垣墙,封闭佛殿,寺遭破坏。
民国年间,寺日益破败,仅余房199间,靠出租房屋来维持寺中生计。
1938年曾对钟鼓楼、万佛阁、智化门等建筑进行修缮,但部分寺院被占为啤酒厂。
1957年寺被定为市文物保护单位,1958年拨款整修,1961年又公布为全国重点文物保护单位。
1986年,国家文物局拨款全面整修智化寺。
1987年,北京市政府对寺院建筑进行修缮,1990年,智化寺被北京市文物局定为私人收藏文物的展览窗口。
1992年全面开放,1994年北京市文博交流馆成立,设在该寺。
2012年10月8日,智化寺因古建修缮临时闭馆。此次修缮被列入《北京文物修缮保护利用中长期规划》2012年度修缮计划,是市政府每年投入10亿元用于文物保护专项资金所支持的重点项目之一。本次修缮工程也是智化寺历史上较大规模的一次修缮。主要对智化寺如来殿和万佛阁建筑的受损部分进行了修复;对建筑结构移位的部分进行了拨正归安;对彩绘剥落的地方进行了修补。